曆史上，人們習慣于把螞蟻、蜜蜂之類的社會性昆蟲與人類社會相比拟，卻忘記了兩者有着根本的不同，以及這一比拟背後的危險隐喻。其實，一個完整的蟻群與一個多細胞有機體類似，遵循着共同的演化與發育規律。
撰文 | 邱必濤（德國弗萊堡大學生态與演化系，洪堡學者）、戴學勤 （中國科學院昆明動物研究所，博士在讀）
自古以來，人們總是對自然界充滿了好奇，時常想着“我們可以從中學習到什麼”。比如蹲在地上看螞蟻，發現螞蟻忙忙碌碌勤勤懇懇，分工協作有條不紊，堪稱人類的“道德模範”。《伊索寓言》與《聖經》便把螞蟻作為勤勞工作和未雨綢缪的代表，自然學家更對螞蟻的自組織與分工合作行為贊譽有加。為此，人們常常習慣于将蟻巢比作一個社會，并與人類社會互相比較，更有哲學家以“螞蟻社會”為模版，設想人類社會的“理想模式”[1]。
然而，假如我們仔細比較，便會發現這種“理想模式”源于人類把自身的願景代入動物身上（拟人論），與真實的螞蟻群體卻是相去甚遠。人類社會由許多家庭組成，社會裡的個體存在着階級流動性，人與人之間既有合作也有競争。與此相對，一巢螞蟻往往就是一個大家庭，工蟻們都是姐妹，有着很高的親緣關系，巢穴裡的蟻後與工蟻有着終身不變的形态分工；許多蟻種的工蟻甚至失去了繁殖能力，一生隻用來照料蟻巢這個大家庭，可謂無私至極。由此可見，螞蟻群體與人類社會有着根本性的不同。
蟻巢與超有機體
早在上個世紀初（1910年），著名的蟻學家威廉·莫頓·惠勒（W. M. Wheeler） 便指出螞蟻群體與人類社會截然不同，并提出把“蟻巢”（ant colony）——即一個巢穴中的整個蟻群——比作一個 “【超】有機體” （[Super]organism，又譯作 “超個體” ）的觀點[2]。類似于多細胞有機體，其中蟻後和雄蟻等繁殖品級專門承擔生殖功能，可算是超有機體的“生殖細胞”；工蟻等勞動品級專門承擔築巢、清潔、覓食、防禦和育幼等維持巢穴穩定的職能，可算是超有機體的 “體細胞”。
與有機體一樣，蟻巢有着自己的生老病死。每年的繁殖季節，新生蟻後（處女繁殖蟻）從地底湧出，飛向天空尋找伴侶，完成婚飛。婚飛（交配）完成之後，蟻後便會脫掉翅膀，尋找合适的地點建立巢穴。建巢初期，蟻後産下的卵隻會孵化出工蟻。這些工蟻雖然和蟻後一樣都是由受精卵發育而成的雌性，但她們沒有翅膀，不能飛翔，也沒有繁殖能力，終其一生維護着蟻巢。随着蟻群逐漸擴大，蟻後開始生産雄蟻和未來的蟻後。這些未來的蟻後有着發達的翅膀與卵巢，在下一個繁殖周期到來時，它們将會離開巢穴，進行自己的婚飛，建立新的巢穴，周而複始，生生不息。而原來的蟻後則在一批批的繁殖蟻成熟離巢的過程中逐漸老去，當她喪失生育能力時，蟻巢就走向了衰亡。
從超有機體的角度看蟻巢，完成婚飛的蟻後正如一個受精卵，它所産生的工蟻則如同受精卵生長分裂出的肌肉細胞、神經細胞等體細胞，而新生的雄蟻和蟻後就像精子和卵子等生殖細胞。受精卵不斷分裂、分化，并産生體細胞去維持有機體的功能；等到發育成熟，個體便會通過生殖細胞把遺傳物質傳給下一代，形成新的超有機體。
圖1-1. 大多數蟻巢的生命周期
圖1-2. 大多數動物的生命周期
自惠勒提出“超有機體”的概念後，這一概念也被進一步應用到蜜蜂、胡蜂和白蟻等其他社會性昆蟲類群上，并啟發着衆多生物學家從有機體的角度去研究社會性昆蟲。無獨有偶，在二十世紀初期，一位南非的詩人、律師和自然主義者，歐仁·馬來斯 （Eugène Marais）通過他對白蟻的長期觀察，也提出了把整個白蟻巢看作一個有機體的觀點[3, 4]。而有機體概念的提出，意味着社會性昆蟲的研究範式由社會學轉變到了有機體生物學，同時也提示着生物複雜性的演化除了從單細胞生物到多細胞生物（有機體）的轉變，還存在着從有機體到超有機體的轉變。
1995年，英國演化生物學家、遺傳學家約翰·梅納德·史密斯（John Maynard Smith, 1920-2004）和匈牙利理論演化生物學家埃洛斯·斯贊瑪（Eörs Szathmáry, 1959-）便提出，生命系統複雜性的演化在曆史上發生了八次重大轉變（Major transitions in evolution）。之是以稱為重大轉變，是因為這些轉變一般不可逆，且轉變後的複雜性均有了巨大的提升。例如，多細胞生物出現後，很少再次演化為單細胞生物，且複雜性（如細胞數和細胞種類）和單細胞生物不可同日而語，是以多細胞生物的出現可以被視為生命演化的“重大轉變”。同樣，超有機體出現後，物種的數目與多樣性急遽增加，演化學術語稱為“适應性輻射”（adaptive radiation），例如，白蟻有三千種，超有機體形式的高等白蟻就占了兩千種。超有機體生物的巢内分工更是出現巨大的突破，比如在切葉蟻裡，單個蟻巢就可囊括多達八百萬隻螞蟻，并有蟻後和大小形态各異的工蟻品級分化，而同一形态的工蟻品級，還有着不同的行為學分工。由此可見，超有機體的出現，的确是生物演化曆程中的一個裡程碑。
從基因角度尋找超有機體存在的證據
盡管“超有機體”的概念已提出上百年，并吸引着無數科學家，但論證“超有機體的确存在”的證據仍停留在形态學與行為學上。随着當代分子生物學技術的進展，我們能否從基因表達的層面上去證明蟻巢是超有機體呢？
要回答這個問題，我們可以從超有機體和多細胞有機體（多細胞生物）的相似性出發，并提出一個驗證假說的方法。
我們可以假設，如果一整個巢穴的螞蟻确實可以看成是一個超有機體的話，那麼它們的基因調控網絡（gene regulatory network）會如同多細胞有機體一般遵循相似的演化和發育規律。
例如，人類和猴類具有相同的祖先，是以，人和猴的同源器官（如大腦）必然受到同源的基因調控網絡所控制，這也是為什麼科學家用猴作為動物模型去研究人類疾病。同理，如果我們把蟻後和工蟻當成是蟻巢這一超有機體内的器官，我們應該可以預期在不同螞蟻物種（例如黑蟻、大頭蟻、紅火蟻、切葉蟻……）中，蟻後和工蟻的分工受到同源的基因網絡調控。
根據這個想法，一支由中科院昆明動物所、丹麥哥本哈根大學及華大基因聯合組成的團隊展開了工作（注：這支團隊由張國捷教授帶領，邱、戴兩位作者直接參與了部分項目）。幾年前，團隊利用微量RNA測序技術，對成年螞蟻腦組織進行基因表達分析。結果發現，調控工蟻和蟻後品級分工的基因調控網絡在不同螞蟻物種裡十分相似，而在螞蟻和蜜蜂裡則十分不同[5,6]。這是因為不同螞蟻物種的超有機體屬于同源性狀，而螞蟻和蜜蜂的超有機體則屬于趨同演化。這個發現提示我們，超有機體與多細胞有機體一樣受基因調控網絡的演化規律影響。
Tips
趨同演化（convergent evolution）指的是有着相似結構或性狀的物種，其相似性不是源于共同祖先的某一性狀，而是由外界原因所緻（如長期處于相同的生活環境）。一個日常的例子是，昆蟲和鳥類都有翅膀，但并不是說它們共有一個有翅膀的祖先，而是它們分别獨自演化出了飛翔能力。
此後，團隊進一步祭出了單細胞轉錄組測序技術。假如說傳統的轉錄組測序類似于速寫，把生物器官的基因表達水準記錄下來，那麼單細胞轉錄組測序則好比高分辨率照相機，能夠記錄細胞水準的基因表達，常用于尋找生物組織裡的重要細胞類型和基因調控網絡。
對不同品級的螞蟻的腦組織進行單細胞測序後，我們發現，工蟻和蟻後的腦細胞組成具有明顯差異，且存在品級特異的腦細胞類群。相比于蟻後，工蟻的腦組織裡有極高含量的中樞蘑菇體細胞（類似于人大腦的海馬體，負責學習記憶）和負責處理氣味資訊的細胞，這正對應着工蟻在巢穴裡所需要的品級功能[7]。
更絕的是，蟻後在交配前後的腦細胞組成竟也是截然不同的。比起交配前的新生蟻後，交配後的蟻後的視葉細胞類群在腦組織中豐度降低，而多巴胺細胞及其下遊神經肽細胞，還有一類具有神經保護功能的膠質細胞——三者的豐度顯著增加。這些細胞豐度的變化或許與蟻後在交配後的生理、行為發生劇烈變化（如蟻後更多的留在巢穴，同時把更多的能量投入繁殖）和壽命延長相關。這意味着超有機體的腦品級分工有如多細胞生物的器官分工一般，有差别而又互補，還同時提示着交配前的蟻後類似于生殖細胞，而交配後的蟻後在蟻巢中則類似受精卵。
假如一隻螞蟻等于一個細胞
假如螞蟻巢穴中的個體就如同動物體中的細胞，超有機體與多細胞生物是否存在有機發育層面上的相似性呢？
現代表觀遺傳學的創始者康拉德·霍爾·沃丁頓（Conrad H. Waddington，1905-1975）在《基因的政策》（The Strategy of the Genes）裡，把多細胞生物的胚胎發育比喻為石塊從高山上滾落的過程，并稱之為表觀遺傳地形（Epigenetic landscape）（圖2）。
圖2.（左）Conrad H. Waddington 的表觀遺傳地形（Epigenetic landscape）；（右）螞蟻（這裡以法老蟻作為代表）的品級分化。
如圖2所示，最初，代表胚胎幹細胞的石塊處于山頂，有着很高的勢能，可以選擇不同的軌道滾落，相當于可以選擇發育成不同的細胞類型。随着時間的推移，石塊沿着其中一條軌道滾落，同時勢能也降低了，好比幹細胞的分化開始。到了後期，不同軌道之間的距離與阻隔逐漸增大，石塊的軌道改變則變得越來越難，并最終使石塊限制在某一條軌道裡。這就好比分化中的細胞逐漸喪失了分化成其他類型細胞的可能，而處于不同分化道路上的細胞，彼此間的差異會越來越大，直到分化成特定的細胞類型。這個現象被稱為渠化現象或者分軌化現象（canalization）。在多細胞生物胚胎發育的表觀遺傳模型中，分軌化現象是最重要的一環。
假如超有機體是真實存在，我們就可以預期，工蟻和蟻後的分化同樣符合沃丁頓的表觀遺傳模型，并與多細胞生物的細胞分化過程有着相似之處。
事實的确如此！
我們采集了一千多個處于不同發育階段的螞蟻，并對這些螞蟻進行單個體轉錄組測序，去研究超有機體和多細胞生物發育的相似之處[8]。如果放在多細胞生物上，我們的實驗則類似于把一個多細胞生物（如小鼠）的每個重要發育階段都進行單細胞轉錄組測序，以獲得每個時期的基因調控圖譜。
使用這一實驗手段，我們發現，蟻後與工蟻雖然在發育的早期沒有外部形态差異，但兩者的基因調控網絡已截然不同。其中一些早期基因的表達差異甚至維持到成蟲階段，并隻在蟻後的性腺和脂肪體這兩個重要的器官表達。這意味着，這些早期基因類似于維持細胞命運的轉錄因子，維持着螞蟻品級分化的命運。
随着發育不斷成熟，品級不斷分化，正如沃丁頓的“表觀遺傳模型”所預測的一般，蟻後與工蟻的基因表達變得愈加不同，而同一品級螞蟻的基因表達則愈加相像。這意味着螞蟻的品級分化與細胞分化類似，其形态發育限制在特定的分化軌道，并朝着特定“目标”定向前進，且發育潛能随着時間流逝而逐漸降低。這類似于從多能幹細胞到特定細胞類型（如肌肉細胞）的分化過程：越到後期，細胞的形态就越特異化，同時細胞的命運變得不可逆。同理，越到後期，一隻螞蟻的品級形态（決定了其在蟻巢中的功能）就越特異化，它的命運也變得不可逆——好像沃丁頓模型裡的石塊，不能再改變軌道。
圖3-1. 大量螞蟻的單個體轉錄組的品級分化，呈現出分軌化現象。
此外，蟻後與工蟻的分軌化基因在不同的組織中，表達也不相同（具有特異性）：在蟻後身上，分軌化基因主要在翅肌細胞與卵巢上起作用，在工蟻身上，分軌化基因則在腦中表達。
這與螞蟻的品級分工和社會行為非常吻合。蟻後的翅膀與其相關肌肉的良好發育，對蟻後進行婚飛進而達到交配目的至關重要，蟻後的卵巢則可謂決定了蟻巢的存在與否——這很好的解釋了為何蟻後身上的分軌化基因主要在飛行肌和卵巢上表達。而工蟻主要負責覓食、照顧幼蟲、維持巢穴，這些工作對學習記憶能力和通訊能力的要求特别高——是以工蟻腦組織的基因表達至關重要。
圖3-2. 超有機體裡的渠化基因在蟻後和工蟻的不同器官表達，以達到超有機體層面的适應。
我們的這些發現都意味着，工蟻和蟻後的分軌化基因表達均作用于品級分工，并以此優化蟻巢的生存與繁殖，類似于多細胞有機體的細胞分工，旨在優化有機體的生存與繁殖。可見超有機體的發育不僅僅是個體（單個螞蟻）層面的适應，更是超有機體（蟻巢）層面的适應。
以蟻為師
回到開篇的問題：我們可以從螞蟻身上學到什麼呢？
研究超有機體可以幫助我們了解生命複雜性的演化原理和多細胞有機體的起源。例如，盡管一部分生物可以通過獨立生活的單細胞聚集而成（如粘菌），但絕大多數複雜的多細胞生物是由單細胞（如受精卵）分裂發育而成的。與之相對應的是，現存已知的超有機體物種分支，包括螞蟻、蜜蜂、胡蜂，還有高等白蟻，均是由單配偶制（一夫一妻）社會性昆蟲演化而來。這可能并不是巧合。
從親緣關系的角度來看，單細胞分裂發育和單配偶制均能最大限度地保證後代間親緣關系。兩者均能保證後代間有着高度相似的遺傳物質，并使得整體内部的個體間“沖突”最小。從這個角度而言，個體間有着高度相似的遺傳物質是多細胞有機體以及超有機體出現的必要條件。
研究超有機體還可以幫助我們學習多細胞有機體的内部複雜調控關系，并幫助我們了解生命複雜性的共同之處。
早在1953年，瑞士學者馬林·路丘（Martin Lüscher）（資訊素概念的首創者之一）便提出，假如把一巢白蟻看成一個有機體，單個白蟻便正如一個細胞。此時，我們便可以通過研究白蟻的個體間互相作用和品級分化機制，去了解細胞間的信号傳遞和細胞分化原理[9]。此外，如同動物體記憶體在癌細胞等“自私的細胞”一般，超有機體裡也存在着“自私的工蟻”，她們會以蟻巢整體為代價偷偷進行繁殖（生産對巢穴“毫無貢獻”的雄蟻）。為此許多社會性昆蟲中都出現如同免疫細胞一般的“警察”行為，比如不少螞蟻物種的工蟻會把這些偷偷産下的卵吃掉，維持巢穴的穩定。是以，了解超有機體的調控可以讓我們更好的了解多細胞有機體的部分疾病發生。
超有機體還是研究長壽的模式生物。
同一個種群乃至物種内部，個體間的壽命差異讓我們有機會去研究衰老的發生與調控機理。對大多數物種而言，有利于繁殖的基因通常會導緻壽命縮短，因為生物體内有一套維持機體（壽命）和繁殖的權衡機制——在相同能量情況下，機體的維持與繁殖可謂魚與熊掌的關系。可是，在同一螞蟻物種裡，不能繁殖的工蟻隻能活數月到數年，而有記錄的蟻後壽命最長卻可達二十八年！蟻後成了既可繁殖又能長壽的典型代表。在最近的《科學》（Science）雜志裡，有學者讓跳鐮猛蟻（Harpegnathos saltator）的工蟻轉變為生殖蟻（僞蟻後），發現這些工蟻的壽命增長了五倍！其中胰島素信号通路或許起到了重要的作用[10]。
從超有機體的角度去看，工蟻類似于多細胞生物的體細胞，而交配前後的蟻後則類似于多細胞生物的生殖細胞和幹細胞。從生物體的角度而言，體細胞處于随時更新換代的狀态——我們每小時都有42億個細胞死亡、被取代，而生殖細胞和幹細胞則決定了生物體的繁衍與存活。是以，從演化的角度來看，蟻後比工蟻長壽似乎是理所當然的。然而，不同螞蟻物種的社會結構差異巨大，與之對應的，則是不同螞蟻物種的蟻後與工蟻壽命相差可從幾倍到十幾倍不等。了解其背後的演化生物學原理和調控機制，或許可以讓我們一窺長壽的奧秘。
緻謝：
感謝中國科學院昆明動物研究所冉浩老師對本文的審讀和建議。
參考文獻
[1] 李筠讀《螞蟻社會》｜蝼蟻的帝國雄心 (上海書評: https://m.thepaper.cn/newsDetail_forward_15990209)
[2] Wheeler, W. M. The ant‐colony as an organism. J Morphol 22, 307--325 (1911).
[3] 冉浩. 動物王朝. 北京: 中信出版集團(2020).
[4] 白蟻城堡：神奇的建築帝國. 冉浩 (https://m.fx361.com/news/2021/0830/8812703.html)
[5] Nagel, M. et al. The gene expression network regulating queen brain remodeling after insemination and its parallel use in ants with reproductive workers. Sci Adv 6, eaaz5772 (2020).
[6] Qiu, B. et al. Towards reconstructing the ancestral brain gene-network regulating caste differentiation in ants. Nat Ecol Evol 2, 1782–1791 (2018).
[7] Li, Q. et al. A single-cell transcriptomic atlas tracking the neural basis of division of labour in an ant superorganism. Nat Ecol Evol 6, 1191–1204 (2022).
[8] Qiu, B. et al. Canalized gene expression during development mediates caste differentiation in ants. Nat Ecol Evol 6, 1753–1765 (2022).
[9] Lüscher, M. The termite and the cell. Sci Am 188, 74–78 (1953).
[10] Yan, H. et al. Insulin signaling in the long-lived reproductive caste of ants. Science 377, 1092–1099 (2022).
出品：科普中國
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